El Palacio que alberga el Museo es un edificio inacabado, el Palacio Venier de los Leones, conocido precisamente por esta característica negativa de “Palacio inacabado”.
Iniciado en 1748 nunca fue completado, y fue adquirido a finales de 1948 por Peggy Guggenheim, quien durante los siguientes treinta años lo convirtió en su residencia, donde guardaba su rica colección de obras de arte que completaba durante sus viajes por el mundo.
Abierto al público desde 1951, cuenta con más de 300 obras, a las que se añade una pequeña colección de obras procedentes de África, Oceanía y otros países orientales.
Al año siguiente de su muerte en 1979, la Fundación Solomon R. Guggenheim, según la voluntad de Peggy, abre el palacio y la colección al público.